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1.4.15.7: Phylum Nematoda - Biología


Objetivos de aprendizaje

  • Describir las características de los animales clasificados en el filo Nematoda.

Los nematodos, como la mayoría de los demás filos animales, son triploblásticos y poseen un mesodermo embrionario que se intercala entre el ectodermo y el endodermo. También son bilateralmente simétricos, lo que significa que una sección longitudinal los dividirá en lados derecho e izquierdo que son simétricos. Además, los nematodos, o lombrices intestinales, poseen un pseudoceloma y constan de formas parasitarias y de vida libre.

Se ha dicho que si se eliminara toda la materia no nemátoda de la biosfera, quedaría una sombra del mundo anterior en forma de nematodos.[1] Filo Nematoda incluye más de 28.000 especies y se estima que 16.000 son de naturaleza parasitaria. El nombre Nematoda se deriva de la palabra griega "Nemos", que significa "hilo" e incluye lombrices intestinales. Los nematodos están presentes en todos los hábitats con una gran cantidad de individuos de cada especie presentes en cada uno. El nematodo de vida libre, Caenorhabditis elegans se ha utilizado ampliamente como sistema modelo en laboratorios de todo el mundo.

Morfología

A diferencia de los gusanos planos, los nematodos muestran una morfología tubular y una sección transversal circular. Estos animales son pseudocoelomados y muestran la presencia de un sistema digestivo completo con una boca y un ano distintos. Esto contrasta con los cnidarios, donde solo hay una abertura (un sistema digestivo incompleto).

La cutícula de los nematodos es rica en colágeno y un polímero de proteína de carbohidrato llamado quitina, y forma un "esqueleto" externo fuera de la epidermis. La cutícula también recubre muchos de los órganos internamente, incluida la faringe y el recto. La epidermis puede ser una sola capa de células o un sincitio, que es una célula multinucleada formada a partir de la fusión de células no nucleadas.

La morfología general de estos gusanos es cilíndrica, como se ve en la Figura 1. La cabeza es radialmente simétrica. Una abertura de la boca está presente en el extremo anterior con tres o seis labios, así como dientes en algunas especies en forma de extensiones de cutícula. Algunos nematodos pueden presentar otras modificaciones externas como anillos, escudos de cabeza o verrugas. Los anillos, sin embargo, no reflejan una verdadera segmentación interna del cuerpo. La boca conduce a una faringe muscular y un intestino, que conduce a un recto y una abertura anal en el extremo posterior. Los músculos de los nematodos difieren de los de la mayoría de los animales: solo tienen una capa longitudinal, lo que explica el movimiento de látigo de su movimiento.

Sistema Excretor

En los nematodos, los sistemas excretores especializados no están bien desarrollados. Los desechos nitrogenados pueden perderse por difusión a través de todo el cuerpo o hacia el pseudoceloma (cavidad corporal), donde son eliminados por células especializadas. La regulación del contenido de agua y sal del cuerpo se logra mediante las glándulas renette, presentes debajo de la faringe en los nematodos marinos.

Sistema nervioso

La mayoría de los nematodos poseen cuatro cordones nerviosos longitudinales que corren a lo largo del cuerpo en posiciones dorsal, ventral y lateral. El cordón del nervio ventral está mejor desarrollado que los cordones dorsal o lateral. Todos los cordones nerviosos se fusionan en el extremo anterior, alrededor de la faringe, para formar los ganglios de la cabeza o el "cerebro" del gusano (que toman la forma de un anillo alrededor de la faringe), así como en el extremo posterior para formar los ganglios de la cola. En C. elegans, el sistema nervioso representa casi un tercio del número total de células del animal.

Reproducción

Los nematodos emplean una variedad de estrategias reproductivas que van desde monoicas a dioicas y partenogénicas, dependiendo de la especie en consideración. C. elegans es una especie monoica y muestra el desarrollo de óvulos contenidos en un útero, así como de espermatozoides contenidos en la espermateca. El útero tiene una abertura externa conocida como vulva. El poro genital femenino está cerca de la mitad del cuerpo, mientras que el masculino está en la punta. Las estructuras especializadas en la cola del macho lo mantienen en su lugar mientras deposita los espermatozoides con espículas copuladoras. La fertilización es interna y el desarrollo embrionario comienza muy pronto después de la fertilización. El embrión se libera de la vulva durante la etapa de gastrulación. La etapa de desarrollo embrionario dura 14 horas; luego, el desarrollo continúa a través de cuatro etapas larvarias sucesivas con ecdisis entre cada etapa (L1, L2, L3 y L4), lo que finalmente conduce al desarrollo de un gusano adulto joven, macho o hembra. Las condiciones ambientales adversas como el hacinamiento y la falta de alimentos pueden resultar en la formación de una etapa larvaria intermedia conocida como larva dauer.



1.4.15.7: Phylum Nematoda - Biología

Molusco เป็น ภาษา ลา ติ น แปล ว่า อ่อน นุ่ม สัตว์ ใน ไฟ ลั ม มอ ล ลั สกา มี ลำ ตัว อ่อน นุ่ม และ เป็น เมือก ลื่น

สัตว์ ใน ไฟ ลั ม มอ ล ลั สกา ประกอบด้วย หอย ปลาหมึก ลิ่นทะเล ฯ

สัตว์ ที่ อยู่ ใน ไฟ ลั ม นี้ ประมาณ ว่า มี ถึง 100,000 ชนิด เป็น fósil ประมาณ 35,000 ชนิด

ลักษณะ สำคัญ ของ สัตว์ ใน Phylum Mollusca

ร่างกาย จะ แบ่ง เป็น 3 ส่วน หลัก ได้แก่

3. manto, panio เกิด cavidad del manto มี เหงือก ภายใน

สัตว์ ใน ไฟ ลั ม นี้ มี ลำ ตัว อ่อน นุ่ม บาง ชนิด อาจ มี เปลือก แข็ง หุ้ม ลำ ตัว เป็น CaCO3

1. เหงือก (branquias) อยู่ ภายใน ช่อง แมน เติ ล พบ ใน มอ ล ลั ส ทั่วไป

2. ผิว ตัว ใน ทาก ทะเล (babosa de mar, nudibranquio) ผิว ตัว จะ เปลี่ยน รูป ไป เป็น แขนง อยู่ บน ลำ ตัว เรียก ว่า เซอ รา ตา (cerata) หรือ บาง ชนิด มี อยู่ รอบ ทวาร หนัก (branquia anal)

3. ช่อง แมน เติ ล หรือ ปอด หอย ฝา เดียว ที่ ขึ้น มา อยู่ บน บก จะ มี ช่อง แมน เติ ล ที่ มี ผนัง ยื่น ลง มา กั้น เป็น ห้อง มี ของเหลว หล่อเลี้ยง ใน ช่อง นี้ ทำให้ สามารถ แลกเปลี่ยน แก๊ส ได้

การ จำแนก หมวด หมู่ ใน Phylum Mollusca

จำแนก ออก เป็น 5 clase ที่ สำคัญ ตาม ลักษณะ รูปร่าง ของ เปลือก และ เท้า ได้แก่

1. Clase Monoplacophora

มี เปลือก เพียง อัน เดียว เป็น รูป คล้าย ฝาชี แต่ ปลาย ยอด ของ ฝาชี ค่อน มา อยู่ ข้าง หน้า ไม่ อยู่ ตรง กลาง เท้า เป็น แผ่น กลม แบน อยู่ ด้าน ท้อง หัว ไม่ เจริญ ไม่มี หนวด ไม่มี ตา ปาก มี เยื่อ วี ลั ม (velum) อยู่ สอง ข้าง ปาก

มี เหงือก 5-6 คู่ อยู่ ใน ร่อง แมน เติ ล

มี เหงือก ไต อวัยวะ สืบพันธุ์ มี หลาย คู่

ตัวอย่าง ได้แก่ Neopilina galatheae

แต่ เดิม เข้าใจ ว่า สูญ พันธุ์ ไป หมด แล้ว เพราะ พบ แต่ ซาก ดึก ดำ บรรพ์ แต่ ต่อ มา ใน ปี ค.ศ. 1952 เรือ ของ เดนมาร์ค ชื่อ Galathea ได้ สำรวจ พบ จาก ดิน ที่ ตัก มา จาก ทะเล ลึก ระดับ 3.600 เมตร บริเวณ มหาสมุทร แปซิฟิค ทาง ตะวันตก ของ คอสตาริกา จึง ตั้ง ชื่อว่า Neopilina ครวจ หลาย นั้น ก็ มี ผู้ พบ สัตว์ สัตว์

2. Clase Polyplacophora

ลักษณะ สำคัญ ของ Clase Polyplacophora (ลิ่นทะเล)

- ลำ ​​ตัว ของ ลิ่นทะเล เป็น รูป ไข่ ด้าน หลัง โค้ง นูน มี เปลือก 8 แผ่น เรียง เกย กัน จาก หัว ไป ท้าย

- Faja เปลือก จะ ฝัง อยู่ ใน แมน เติ ล ขอบ ของ แมน เติ ล ที่ ล้อม รอบ เปลือก เป็น ส่วน ที่ หนา แข็ง เรียก ว่า

- ส่วน หัว มี หนวด 1 คู่ อยู่ ด้านหน้า ของ เท้า ไม่มี ตา

- มี เหงือก อยู่ หลาย คู่ ใน surco palial

- quitón (ลิ่นทะเล) มี หลาย ร้อย ชนิด อาศัย เกาะ ตาม ก้อน หิน บริเวณ เขต น้ำ ขึ้น น้ำลง

3. Clase Gastropoda

ที่ มา ของ ภาพ: http://www.kingsnake.com/westindian/gastropoda 9. JPG

ได้แก่ หอย ฝา เดียว ชนิด ต่างๆ เช่น หอย เป๋าฮื้อ (abulón) และ หอย ที่ ไม่มี เปลือก หรือ เปลือก ขนาด เล็ก มาก ที่ เรียก ว่า ทาก ได้แก่ ทาก บก (caracol de tierra) ทาก ทะเล (nudibranch) กระต่าย ทะเล (liebre de mar) เป็นต้น

ที่ มา ของ ภาพ: http://www.mesa.edu.au/friends/seashores/images/gastropoda.gif

- ลำ ​​ตัว ไม่มี สมมาตร มี ลักษณะ ขด เป็น ก้นหอย แต่ละ วง เรียก ว่า verticilo

- มี ส่วน หัว ที่ เจริญ ดี หัว มี หนวด 1-2 คู่ มี ตา 1 คู่ ส่วน หัว ติด กับ ส่วน เท้า ดังนั้น ส่วน หัว และ เท้า จะ ปรากฏ ให้ เห็น พร้อม ๆ กัน เมื่อ โผล่ พ้น ออก นอก เปลือก

- มี ฟัน บด (rádula) อยู่ ใน อุ้ง ปาก ทำ หน้าที่ ขูด อาหาร เป็น ชิ้น เข้า ปาก

- มี odontóforo เป็น แท่ง กระดูก อ่อน ค้ำจุน อยู่ ตอน ล่าง และ มี กล้าม เนื้อ ยึด ไว้ กับ อุ้ง ปาก

ตัวอย่าง สัตว์ ใน Clase Gastropoda

ที่ มา ของ ภาพ: http://www.skn.ac.th/skl/project/shell 53 / s 50. jpg

- ฝา แต่ละ ข้าง (válvula) เชื่อม ต่อ กัน ด้วย บานพับ (ligamento de bisagra)

- มี กล้าม เนื้อ ยึด ฝา (músculo aductor) ทำ หน้าที่ ใน การ ปิด ฝา

- ส่วน ของ เปลือก หอย ด้าน ใต้ บานพับ จะ ดัดแปลง ไป เป็น ฟัน (dientes) ช่วย ล็อค เปลือก ไว้ ด้วย กัน

- เปลือก ส่วน ที่ อยู่ ด้านหน้า จะ นูน เรียก ว่า umbo

- หอย สอง ฝา ไม่มี radula จึง กิน อาหาร โดย การ กรอง ผ่าน เหงือก

ตัวอย่าง ของ สัตว์ ใน Clase Bivalvia

ที่ มา ของ ภาพ: http: // foto 1. ladysquare.com/d/ 13638-1 / Satun_ 15. jpg

สัตว์ ใน Clase Cephalopoda ได้แก่ ปลาหมึก ชนิด ต่างๆ หอย งวงช้าง และ หอย งวงช้าง กระดาษ

ที่ มา ของ ภาพ: http://cas.bellarmine.edu/tietjen/images/ng_nautilus_ 1. jp

ลักษณะ สำคัญ ของ สัตว์ ใน Clase Cephalopoda

- เป็น กลุ่ม สัตว์ ที่ ว่องไว ว่า ย น้ำ ได้ ดี มี หนวด รอบ ปาก และ มี ท่อ น้ำ

- เท้า ปรับ เปลี่ยน ไป เป็น ท่อ น้ำ และ หนวด หลาย เส้น ล้อม รอบ ปาก

- เคลื่อนที่ โดย ใช้ sifón ซึ่ง พัฒนา มา จาก manto

- หรือ ขณะ เกี้ยวพาราสี ก่อน จะ สืบพันธุ์ หรือ ขณะ ต่อสู้ ป้องกัน ตัว กระบวนการ เปลี่ยนแปลง สี ของ ผิว ตัว นี้ ควบคุม โดย ระบบ ประสาท และ ฮอร์โมน


1.4.15.7: Phylum Nematoda - Biología

(porus แปล ว่า รู, ferre แปล ว่า มี)

Porifera จึง หมาย ถึง สัตว์ ที่ มี รู พรุน ทั่ว ทั้ง ตัว เรียก ทั่วไป ว่า ฟองน้ำ (esponjas)

ที่ มา ของ ภาพ: http://biodidac.bio.uottawa.ca/ftp/BIODIDAC/Zoo/Porifera/Photo/Pori029p.gif

ฟองน้ำ มี ลักษณะ สำคัญ ดัง ต่อ ไป นี้

• เป็น สัตว์ ที่ มี วิวัฒนาการ ต่ำ สุด และ ไม่มี เนื้อเยื่อ แท้จริง (Parazoa)

• ตัว เต็ม วัย เกาะ กับ ที่ จึง ไม่มี sistema nervioso และ órgano sensorial

• มี ทั้ง อาศัย ใน น้ำ จืด และ น้ำเค็ม

• มี สี สดใส (แดง ส้ม เหลือง ม่วง) เกิด จาก รงควัตถุ ที่ อยู่ ใน เซลล์ ผิว

• ฟองน้ำ ที่ มี รูปร่าง ซับซ้อน น้อย ที่สุด จะ มี สมมาตร รัศมี แต่ ฟองน้ำ ส่วน ใหญ่ ไม่มี สมมาตร

• จะ สร้าง Gemmule (แตก หน่อ) เวลา สภาวะ แวดล้อม ไม่ เหมาะสม

• มี โครง ร่าง แข็ง ค้ำจุน (Spicule ที่ เป็น หิน หรือ แก้ว, Spongin ที่ เป็น เส้นใย โปรตีน)

ที่ มา ของ ภาพ: http://www.mun.ca/biology/scarr/141995_Porifera.jpg

การ หมุนเวียน น้ำ เป็น ปัจจัย ที่ มี ผล ต่อ โครงสร้าง ทาง รูปร่าง ของ ฟองน้ำ ฟองน้ำ ที่ มี โครงสร้าง ที่ ซับซ้อน น้อย ที่สุด คือ รูปร่าง เป็น ทรง กระบอก กลวง มี ฐาน ใน กา เกาะ ด้าน ตรง ข้าม เป็น กา osculum

ผนัง ทรง กระบอก ประกอบด้วย

• capa externa (epidermis) ประกอบด้วย เซลล์ ชนิด เดียว คือ porocito

• capa interna (endodermo) เซลล์ ที่ บุ ใน ช่อง กลาง ตัว คือ coanocito ทำ หน้าที่ หลัก ใน การ กิน อาหาร โดย ใช้ flagelo

• mesohyle ประกอบด้วย สาร วุ้น คล้าย เจ ล ลา ติ น คือ matriz gelatinosa ที่ มี amebocito เคลื่อนที่ อยู่ ใน ชั้น วุ้น นี้


Abstracto

Los genomas mitocondriales (mt) de los nematodos de los nudos de las raíces parásitos de las plantas Meloidogyne arenaria, Meloidogyne enterolobii y Meloidogyne javanica fueron secuenciados y comparados con los de otras tres especies de nematodos agalladores para explorar la plasticidad del genoma mt dentro de Meloidogyne. Los genomas mt de M. arenaria, M. enterolobii y M. javanica son circulares, con un tamaño estimado de 18,8, 18,9 y 19,6 kb, respectivamente. En comparación con otros nematodos, estos genomas mt son más grandes debido a la presencia de grandes regiones no codificantes. La arquitectura del genoma mt dentro del género Meloidogyne variado en la posición de trn genes y en la posición, longitud y composición de nucleótidos de regiones no codificantes. Estas variaciones se observaron independientemente de las especies & # x27 ambientes naturales o modos reproductivos. M. enterolobii mostró tres regiones principales no codificantes, mientras que Meloidogyne chitwoodi, Meloidogyne incognita, M. javanica y M. arenaria tenía dos regiones no codificantes, y Meloidogyne graminicola tenía una gran región no codificante única interrumpida por dos trn genes. trn Los genes se colocaron en diferentes regiones de los genomas mt en M. chitwoodi, M. enterolobii y M. graminicola, mientras que el trn el orden de los genes era idéntico entre M. arenaria, M. incognita y M. javanica. En tono rimbombante, M. graminicola tenía copias extra de trnV y trnS2. Altos niveles de divergencia entre las dos copias de cada uno. trn podría indicar eventos de duplicación seguidos de pérdida aleatoria y mutaciones en el anticodón. Los métodos basados ​​en árboles basados ​​en secuencias de aminoácidos de genes codificadores de proteínas de 12 mt apoyan la monofilia para las especies partenogenéticas tropicales y mitóticas, M. arenaria, M. enterolobii, M. incógnita y M. javanica y para un clado que incluye la especie partenogenética meiótica, M. chitwoodi y M. graminicola. Una comparación de la arquitectura del genoma mt en nematodos parásitos de plantas y análisis filogenéticos respaldan que Pratylenchus es el antepasado más reciente de los nematodos agalladores.


Análisis filogenético de nematodos entomoparásitos, agentes de control potenciales de poblaciones de pulgas en focos naturales de peste

Los nematodos entomoparásitos son agentes de control naturales para muchas plagas de insectos, incluidas las pulgas que transmiten Yersinia pestis, un agente causante de la peste, en los focos naturales de esta zoonosis extremadamente peligrosa. Examinamos las muestras de pulgas del foco natural de peste del Volga-Ural para detectar su infestación con nematodos. Entre las seis especies de pulgas que se alimentan de diferentes roedores hospedadores (Citellus pygmaeus, Microtus socialis, y Allactaga mayor), la tasa de infestación varió de 0 a 21%. La tasa de propagación de nematodos parásitos en el hemocele de pulgas infectadas fue muy alta en algunos casos, observamos hasta 1,000 juveniles por espécimen de pulga. Nuestro estudio de la morfología, el ciclo de vida y las secuencias de ADNr de estos parásitos reveló que pertenecen a tres especies distintas que difieren en la especificidad del hospedador. En las filogenias de ARNr de SSU y LSU, estas especies que representan tres géneros (Rubzovinema, Psyllotylenchus, y Spilotylenchus), constituyen un grupo monofilético cercano a Allantonema y Parasitylenchus, los géneros tipo de las familias Allantonematidae y Parasitylenchidae (Nematoda: Tylenchida). Discutimos la filogenia del rDNA SSU-ITS1-5.8S-LSU de Tylenchida con un énfasis especial en el suborden Hexatylina.

1. Introducción

Más de 150 especies de pulgas que se alimentan de diferentes mamíferos hospederos, principalmente roedores, son vectores de la bacteria. Yersinia pestis, un agente causante de la peste [1, 2]. En focos naturales de peste, la dinámica de las poblaciones de pulgas se encuentra entre los principales factores que controlan la incidencia de epizootias que representan una amenaza para los humanos que habitan las áreas [3-5]. Se sabe que los nematodos entomoparásitos del orden Tylenchida controlan poblaciones de varios insectos hospedadores [6-9]. La tasa de infestación por tylenchid en pulgas alcanza el 50-60% en algunos casos [10, 11], cuando los nematodos causan castración y muerte temprana de los hospedadores de pulgas [9, 12, 13].

A pesar de la gran importancia de Tylenchida como orden de nematodos que alberga entomoparásitos y plagas de cultivos notorias, su filogenia confiable sigue siendo un desafío. Los nematodos de Tylenchid difieren ampliamente en el ciclo de vida, las estrategias parasitarias y el rango de hospedadores que abarca plantas, hongos e invertebrados. Las filogenias obtenidas de SSU y datos parciales de ADNr de LSU a menudo no concuerdan con la clasificación.ciones basadas en la morfología y el ciclo de vida [14-21]. La resolución filogenética dentro del orden dista mucho de ser clara, lo que en muchos aspectos resulta de la insuficiencia de datos disponibles para describir adecuadamente su diversidad. En cuanto a los parásitos tylenquidos de las pulgas, hasta la fecha sólo se han descrito 31 especies [9, 22-31], sin comprobantes moleculares. Aquí presentamos un estudio de nematodos parásitos aislados de pulgas muestreados de diferentes hospedadores de roedores en un foco natural de peste.

2. Materiales y métodos

2.1. Colección de muestras

Las muestras se recolectaron en 2012 (primavera y otoño) y 2013 (primavera) en el foco natural de peste Volga-Ural (Figura 1). Los roedores muestreados incluyeron sousliks (Citellus pygmaeus), roedores parecidos a ratones (Microtus socialis y Apodemus uralensis) y jerbos (Allactaga mayor). Tres especies de pulgas (Citellophilus tesquorum, Neopsylla setosa, y Frontopsylla semura) fueron muestreados en sousliks dos especies (Amphipsylla rossica y Ctenophthalmus secundus) estaban en M. socialis topillos y una especieMesopsylla hebes) estaba en jerboas. Se examinaron las pulgas en busca de infestación por nematodos (Tabla 1). El examen y la disección de las pulgas se llevaron a cabo utilizando el microscopio de disección MBS-2 (LOMO, Rusia). La mitad de los nematodos parásitos muestreados de cada pulga se conservó para la posterior extracción de ADN y la otra mitad se utilizó para el análisis morfológico. Las pulgas vivas infectadas con nematodos se colocaron en frascos de vidrio con arena de río para obtener formas de vida libre. Los insectos se mantuvieron en una cámara climática KBF 720 (E5.2) (Binder, Alemania) a 26 ° C y 80% de humedad.


2.2. Análisis morfológico

La fijación y clarificación de las preparaciones de nematodos se realizaron utilizando técnicas estándar descritas por De Grisse [32]. El material se montó en portaobjetos en una gota de glicerina, unida por un círculo de parafina (http://pest.cabweb.org). No se realizó la tinción de color de las preparaciones. El análisis morfométrico se realizó utilizando el microscopio óptico “Leica DM 1000” (Leica, Alemania) con un micrómetro ocular. Se tomaron fotografías de nematodos con el microscopio “DFC 425” (Leica, Alemania). Los datos publicados sobre morfometría [23, 25, 26] se utilizaron para la comparación.

2.3. Extracción de ADN, PCR y secuenciación

Las muestras de ADN se extrajeron con un Diatom DNA Prep (IsoGen Lab, Rusia). Los fragmentos de ADNr se amplificaron usando un kit Encyclo PCR (Evrogen, Rusia) y los cebadores se dan en la Tabla 2. Los fragmentos de ADNr amplificados se secuenciaron usando un analizador de ADN Applied Biosystems 3500xL. Las lecturas de secuencia se ensamblaron con el programa de ensamblaje CAP contig [33] y se revisaron con el software BioEdit [34]. Para tres aislamientos, se ensamblaron secuencias casi completas de ARNr 18S y 28S y secuencias completas de ARNr 5.8, espaciadores transcritos internos ITS1 e ITS2. Las secuencias se enviaron a GenBank con los números de acceso. KF155281 – KF155283. Para el resto de los aislamientos, las secuencias parciales (750-800 pb) de los genes de ARNr 18S y 28S se enviaron a GenBank con los números de acceso. KF373731 – KF373740.

2.4. Análisis filogenético

Las secuencias de ADNr recién obtenidas de los parásitos tylenchid de pulgas se alinearon con un conjunto seleccionado de otras secuencias tylenchid obtenidas del GenBank. El principal criterio de selección fue tomar muestras de representantes de todos los clados que se encuentran en las filogenias publicadas de ADNr de SSU y LSU de Tylenchida [16-21, 39]. Aparte del segmento de expansión de ADNr de LSU D2-D3 comúnmente utilizado en estudios anteriores, incluimos todos los datos de secuencia de ADNr de LSU disponibles para Tylenchida, con la excepción de Basiria sp. SAN-2005 (números de acceso DQ145619, DQ145667) que en nuestros análisis preliminares (datos no mostrados) demostraron una afinidad discutible con Tylenchida. Para la especie Anguina tritici, Globodera pallida, Glicinas heterodera, Pratylenchus vulnus, y Símiles de Radopholus las secuencias de ADNr casi completas se ensamblaron con fragmentos de ADNc apropiados identificados con BLAST [40]. Secuencia de ADNr de LSU parcial de Ditylenchus dipsaci se combinó con el clon ambiental del suelo NTS_28S_061A_2_b4 (número de acceso KC558346), ya que la secuencia del clon parecía representar un pariente tylenchid cercano de D. dipsaci. También se crearon secuencias quiméricas en algunos casos cuando se encontraron secuencias parciales de ADNr estrechamente relacionadas en la base de datos. Todas las secuencias y sus números de acceso se enumeran en la Tabla 3. Se eligieron Cephalobidae y Chambersiellidae como el grupo externo. Las alineaciones se construyeron con el programa MUSCLE [41] y se refinaron manualmente utilizando el paquete de software MEGA 5.0 [42]. Se generaron tres alineamientos: (1) rDNA de SSU, (2) región D3 del rDNA de LSU y (3) datos de rDNA concatenados que incluyen SSU, LSU, rDNA 5.8S y regiones altamente conservadas de ITS1. Después de descartar posiciones alineadas ambiguamente, la longitud de las alineaciones fue de 1.723, 592 y 4.930 posiciones, respectivamente. La reconstrucción bayesiana de la filogenia se realizó con el software PhyloBayes, versión 3.2 [43] bajo el modelo GTR + CAT + DP [44]. Se realizaron ocho corridas independientes con 4.000.000 ciclos, cada uno de los cuales se descartaron los primeros 3.000.000 de ciclos. Se construyó un árbol de consenso con probabilidades posteriores bayesianas para la muestra de árbol restante. La reconstrucción bayesiana también se realizó utilizando el software MrBayes [45] bajo el modelo GTR + G8 + I [46] en dos corridas independientes, cada una con cuatro cadenas de Markov. Las cadenas se ejecutaron durante 5.000.000 de generaciones, con muestreos de árboles cada 1.000 generación. Las probabilidades posteriores de consenso se calcularon después de descartar las primeras 3.000.000 de generaciones. La partición "por genes" se utilizó para la alineación concatenada con todos los parámetros desvinculados, excepto la topología y las longitudes de las ramas. Además, el soporte del nodo se estimó con la máxima probabilidad de arranque tal como se implementó en el software RAxML, versión 7.2.6 [47], bajo el modelo GTR + G + I con 1,000 réplicas de arranque. Se probaron topologías alternativas utilizando las pruebas aproximadamente insesgadas (AU) [48] y Kishino y Hasegawa [49] implementadas en el software CONSEL [50] y la prueba de peso de probabilidad esperada [51] implementada en el software TREE-PUZZLE [52]. Se usó TREEVIEW [53] como visor y editor de árboles, y se calcularon las verosimilitudes logarítmicas por sitio con TREE-PUZZLE bajo el modelo GTR + G8 + I con parámetros de matriz de sustitución estimados por MrBayes.

3. Resultados

3.1. Infestación de pulgas con nematodos

La tasa de infestación se muestra en la Tabla 1 (en total, se estudiaron 807 muestras de pulgas). Entre las seis especies de pulgas estudiadas, el tamaño de la población y el porcentaje de pulgas infectadas variaron según la temporada. Tres especies de pulgas muestreadas en sousliks (Citellophilus tesquorum, Neopsylla setosa, y Frontopsylla semura) exhibió una densidad de población estable. En las dos especies, N. setosa y F. semura, la tasa de infestación fue de moderada a alta en las temporadas de primavera de 2012 y 2013. En C. tesquorum, no se detectaron pulgas infectadas en la primavera de 2013, mientras que en la primavera de 2012 las pulgas estaban muy infestadas (17,1%). La pulga de campañol Amphipsylla rossica fue abundante y moderadamente infestado en otoño, mientras que fue menos abundante en primavera, lo que puede explicar la ausencia de pulgas infectadas en la muestra de primavera. Otra pulga de campañol Ctenophthalmus secundus, exhibió una densidad de población constantemente alta y una baja tasa de infestación en las muestras de primavera y otoño.

Se encontraron hembras adultas parasitarias y su progenie en el hemocele de pulgas infectadas. En las pulgas infectadas C. tesquorum, A. rossica, C. secundus, y Mesopsylla hebes, solo se observó una generación de hembras parasitarias. Su cantidad en una muestra de pulga está determinada por el número de hembras infecciosas de vida libre que penetran en la larva de la pulga. Observamos de 1 a 2 o de 1 a 4 hembras adultas parásitas por espécimen de pulga en primavera y otoño, respectivamente. Se encontró una generación partenogenética adicional de hembras parasitarias en algunas pulgas de N. setosa y F. semura, donde se observaron hasta 16 ejemplares por pulga. Como ocurre con otros nematodos entomoparásitos, la tasa de propagación depende de la edad del hospedador. Así, en pulgas jóvenes se encontraron hasta 10 juveniles por espécimen de pulga, mientras que algunas pulgas viejas contenían hasta 1,000 juveniles de diferentes estadios (Figura 2). Después de la segunda muda, el número de juveniles es máximo y los juveniles de la tercera etapa migran masivamente a la sección rectal del intestino de la pulga para salir al medio ambiente. En algunos casos, el nivel de infestación observado fue tan alto que los nematodos penetraron segmentos distales de las patas de la pulga, desde donde no tienen salida al medio ambiente.


Numerosos juveniles de Rubzovinema sp. extraído del cuerpo diseccionado de un Citellophilus tesquorum pulga.
3.2. Análisis morfológico de estadios entomoparásitos en aislados de nematodos y su identificación taxonómica

El análisis de la morfología de los estadios entomoparásitos sugiere que el nematodo estudiado se aísla de tres grupos distintos. Se observó una sola generación de hembras parasitarias en los dos primeros grupos y una generación partenogenética adicional, en el tercer grupo. Según los datos morfométricos de hembras adultas parásitas (cuadros 4-6), los dos primeros grupos pertenecen al género Rubzovinema o Spilotylenchus y el tercer grupo del género Psyllotylenchus. Fotografías de hembras parasitarias de Rubzovinema sp., Spilotylenchus sp., y Psyllotylenchus sp. se muestran en la Figura 3. La Figura 4 muestra su distribución entre las muestras de pulgas estudiadas.


(a)
(B)
(C)
(D)
(a)
(B)
(C)
(D) Hembras parasitarias de las especies de nematodos estudiadas. (a) Rubzovinema sp., hembra heterogénea (b) Spilotylenchus sp., heterogénea hembra (c) Psillotylenchus sp., hembra heterogénea de la primera generación (d) (c): Psillotylenchus sp., hembra partenogenética de segunda generación. Barra de escala: 200 μmetro.


Distribución de las especies de nematodos estudiadas entre las especies de pulgas estudiadas, cuyos roedores hospedadores se detallan a continuación. El eje vertical muestra el número de pulgas infectadas.

Según evidencia morfométrica, hembras y juveniles parásitos de los géneros Rubzovinema y Spilotylenchus son muy similares. Sin embargo, en los dos primeros grupos de aislamientos encontramos caracteres con valor discriminativo e identificativo. En particular, las glándulas esofágicas de los juveniles III del primer grupo están poco desarrolladas. Esta es una característica distintiva del género. Rubzovinema, donde machos y hembras tienen glándulas esofágicas acortadas ubicadas cerca del anillo nervioso. En el segundo grupo de aislamientos, las glándulas esofágicas están bien desarrolladas y alargadas, lo cual es característico del género. Spilotylenchus. En el primer grupo, el estilete posee una lanza distal muy esclerotizada con una longitud de aproximadamente la mitad de la longitud total del estilete y tiene un vástago con una esclerotización más débil y que se ensancha hacia la base. Esta estructura de estilete es característica del género Rubzovinemay longitud del estilete (18,5 (14-22) μm) está de acuerdo con la morfometría dada en la descripción de este género [26]. En el género Spilotylenchus, el estilete varía en forma pero siempre posee una lanza distal cónica acortada. En el segundo grupo de aislamientos, la estructura del estilete fue similar a la de Spilotylenchus. Además, los labios vulvares del primer grupo son más protuberantes que en Spilotylenchus. Otras características, incluida la morfometría, varían ampliamente en ambos géneros, lo que dificulta la identificación taxonómica. Sin embargo, basándonos en rasgos distintivos, identificamos el primer y segundo grupo de aislamientos como Rubzovinema sp. y Spilotylenchus sp., respectivamente.

En el género Rubzovinema, la única especie descrita hasta la fecha es Rubzovinema ceratophylla [26]. Se sabe que esta especie parasita exclusivamente la pulga. Citellophilus tesquorum que se alimenta de sousliks. Los especímenes de Rubzovinema estudiados en este trabajo fueron aislados de cinco especies de pulgas, C. tesquorum, Neopsylla setosa, Frontopsylla semura, Amphipsylla rossica, y Ctenophthalmus secundus, de los cuales los dos últimos fueron muestreados en roedores parecidos a ratones. Además, las hembras parasitarias de Rubzovinema sp. difiere de R. ceratophylla por morfología tienen una cola más corta y labios vulvares más protuberantes. Una comparación morfométrica de Rubzovinema sp. y R. ceratophylla se da en la Tabla 4.

Las hembras parasitarias de Spilotylenchus sp. fueron aislados de la pulga Mesopsylla hebes asociado con jerboas. Las hembras no fueron identificadas a nivel de especie debido a una pequeña cantidad de especímenes disponibles y la falta de una etapa de vida libre. Una comparación morfométrica de Spilotylenchus sp. y la especie morfológicamente más cercana Spilotylenchus maisonabei [23] se da en la Tabla 5.

En el género Psyllotylenchus, las descripciones de la mayoría de las especies son fragmentarias e incompletas, lo que impidió la identificación de especies del Psyllotylenchus aislados de las pulgas N. setosa y F. semura alimentándose de sousliks. Una comparación morfométrica de Psyllotylenchus sp. y la especie tipo de este género, Psyllotylenchus vivíparos [25], se muestra en la Tabla 6.

Las secuencias de ADNr 18S y 28S de Rubzovinema sp. especímenes de A. rossica y C. secundus fueron 100% idénticos, lo que indica que los aislados pertenecen a la misma especie. Las secuencias de Rubzovinema sp. ex C. tesquorum, Rubzovinema sp. ex N. setosa, y Rubzovinema sp. ex F. semura divergieron entre sí y de las secuencias de genes de Rubzovinema sp. ex A. rossica y Rubzovinema sp. ex C. secundus entre un 0,4% y un 0,7%, lo que corresponde a los niveles de variación intraespecífica [14, 114-119]. Las secuencias de ADNr 18S y 28S de Psyllotylenchus sp. ex N. setosa y Psyllotylenchus sp. ex F. semura eran 100% idénticos, lo que indica que pertenecen a la misma especie. Las secuencias de ADNr 18S y 28S de Rubzovinema sp. y Psyllotylenchus sp. divergen en un 1,2% y un 1,9%, respectivamente. Esos de Spilotylenchus sp. ex M. hebes se encontraron más divergentes. El grado de divergencia de la secuencia de rDNA 18S de Spilotylenchus sp. ex M. hebes de los de cualquiera Rubzovinema sp. o Psyllotylenchus sp. fue 2,4%, el segmento de expansión D3 del rDNA 28S divergió en 13,1% y 12,0%, respectivamente. La tasa de divergencia observada de las secuencias de ADNr concuerda bien con la evidencia publicada sobre nematodos entomoparásitos [14, 114-118]. Por tanto, la divergencia intraespecífica del ADNr 18S en Deladenus siricidicola es el 1% [120], de los segmentos de expansión D2 y D3 en el fitoparásito Bursaphelenchus xylophilus es de 0% a 0,6%, y la variación interespecífica entre los fitoparásitos B. xylophilus y Bursaphelenchus mucronatus es del 1,7% al 3,7%. Los espaciadores ITS1 e ITS2 son generalmente más divergentes; la variación intra e interespecífica para estas especies es del 0 al 3,1% y del 11,2 al 13,4%, respectivamente [121-123].

Se ha demostrado que los vales moleculares complementan eficazmente la identificación morfológica de especies en nematodos [73, 122, 124-128]. La combinación del rDNA y los datos morfológicos confirma la identidad de la especie dentro de cada uno de los tres grupos de aislamientos estudiados.

3.3. Análisis filogenético

En los análisis filogenéticos de rDNA utilizamos un conjunto de datos con muestras extensas de especies y genes (SSU-ITS1-5.8S-LSU) en comparación con filogenias de tylenchid publicadas anteriormente, la mayoría de las cuales se basaban en SSU rDNA o segmentos de expansión D2-D3 [17, 19 –21, 39, 129]. La topología del árbol de rDNA de SSU-ITS1-5.8S-LSU (Figura 5) es muy similar a otras filogenias publicadas de tylenchids. En este árbol, los tylenchomorphs están representados por los grupos hermanos Aphelenchidae y Tylenchida. La mayoría de los clados de tylenchid se encuentran en árboles publicados, pero a menudo contradicen las clasificaciones basadas en la morfología, como también señalaron otros autores [17, 19-21, 39, 129]. Las tres ramas principales robustas en el árbol de ADNr SSU-ITS1-5.8S-LSU (probabilidades posteriores bayesianas de 0.99-1.0) son (1) el clado incluye representantes de los subórdenes Hoplolaimina, Criconematina y Tylenchina (excluyendo Anguinoidea) (2) la mayoría de la Anguinata clásica (3) el suborden Hexatylina. Los parásitos de pulgas estudiados forman un grupo monofilético (soporte de arranque del 100%) dentro de la Hexatylina.


Árbol filogenético de Tylenchida, inferido a partir de secuencias de rDNA SSU-ITS1-5.8S-LSU. La topología se infirió utilizando el software PhyloBayes (maxdiff = 0.36). Los valores de soporte de nodo se muestran de la siguiente manera: los dos primeros valores son la probabilidad posterior bayesiana evaluada con el software PhyloBayes y MrBayes, respectivamente, y el tercero es el soporte de arranque evaluado por el método ML. Las líneas gruesas conducen a los nodos, en los que al menos un valor de soporte de probabilidad posterior es 0,95 y superior. Los nombres de los clados (enmarcados) se dan principalmente por géneros de tipos incluidos en ellos (con la excepción de Iotonchioidea). La posición taxonómica formal (familia por [8]) se muestra a la derecha de la barra de colores. Los colores indican las ecologías (ver la leyenda). Los nombres de las especies de Hexatylina que tienen una etapa micotófaga en su ciclo de vida se muestran en azul. Las tres ramas principales robustas de Tylenchida están marcadas por gradiente.

Los datos de ADNr no redundantes en Hexatylina en GenBank representan principalmente los segmentos de expansión D2-D3 del ADNr de LSU. Para maximizar el muestreo de especies de Hexatylina, elegimos el segmento de expansión D3 como marcador molecular. El árbol filogenético con Anguinoidea como un grupo externo se muestra en la Figura 6. En este árbol, el suborden Hexatylina consta de dos clados bien soportados, de acuerdo con las filogenias del ADNr D2-D3 publicadas previamente [19, 20, 39]. El clado de los parásitos de pulgas estudiados se coloca dentro de la rama más grande de Hexatylina, de manera similar al resultado del análisis de ADNr concatenado.


Árbol filogenético de Hexatylina, inferido del segmento de expansión D3 del ADNr de LSU. La topología se infirió utilizando el software PhyloBayes. Los valores de soporte de nodo se muestran a continuación: Probabilidad posterior bayesiana / soporte de bootstrap evaluado por el método ML. Las líneas gruesas indican los nodos admitidos en el nivel de 0,95 y superior. El color de las líneas indica las ecologías (ver la leyenda). Los nombres de las especies se muestran en diferentes colores indicando su posición taxonómica. Tres familias que incluyen sus géneros tipo (mostrados como círculos) están marcados por gradiente.

Las tres relaciones alternativas entre las tres ramas principales de Tylenchida (Figura 5) no son discriminadas por las pruebas AU y Kishino y Hasegawa, y solo la posición basal de la Hexatylina es rechazada por la prueba de pesos de verosimilitud esperada (Tabla 7). Las tres pruebas no discriminan entre la ubicación alternativa de los parásitos de pulgas más cercana al Alantonema, Parasitylenchus, o Deladenus ramas sin embargo, su posicionamiento fuera de este grupo no es rechazado solo por una prueba menos conservadora de Shimodaira-Hasegawa [50].

) la divergencia inicial de Tylenchida (Figura 4) y en (

) las relaciones dentro de la rama monofilética que incluye el grupo estudiado de nematodos que parasitan a las pulgas (designado con un asterisco).

4. Discusión

4.1. Filogenia del ADN ribosómico de Tylenchida y relaciones dentro del suborden Hexatylina

Los análisis filogenéticos de SSU [16, 17, 19, 39] y D2-D3 [20, 39] datos de rDNA utilizando varios métodos y muestreo de especies generalmente concuerdan con la monofilia de la mayoría de los clados de tylenchid y contradicen las clasificaciones clásicas basadas en la morfología. En el árbol SSU-ITS1-5.8S-LSU (Figura 5), ​​el Tylenchida monofilético consta de tres clados robustos principales. El primer clado diverge en seis grupos: (1) el "Tylenchidae (parte 2)" (por [17]), (2) el Tylodoridae (representado por los dos géneros, Cephalenchus y Eutylenchus [83]), (3) Boleodorinae + "Tylenchidae (part 1)" (por [Bert]), (4) Merliniidae [130], (5) Criconematina + Sphaeronematidae + Tylenchina seleccionada, y (6) Belonolaimidae + " Hoplolaimina ”. El grupo Merliniidae corresponde al Clade C en [19] e incluye parcialmente los polifiléticos “Telotylenchinae” [131], “Pratylenchidae” y “Hoplolaimina” (Psilenchus cf. hilarulo). El grupo (5) corresponde al clado 12A en [129], donde Sphaeronematidae (Sphaeronema y Meloidoderita) se demostró anteriormente que estaban estrechamente relacionados con Criconematina [20, 89], y se seleccionaron Ecphyadophoridae + Ottolenchus + Malenchus se encontró que representan un clado monofilético dentro de la Tylenchina parafilética que probablemente esté relacionada con la Criconematina [18, 82]. El grupo (6) corresponde al clado VII en [20], al clado 12B en [129] y al clado A + clado B en [19]. Belonolaimidae (los géneros Belonolaimus y Ibipora) tienden a ocupar la posición basal. El clado A en [19] contiene una "rama larga" del nematodo excavador Símiles de Radopholus (“Pratylenchidae”) en posición hermana de Hoplolaimidae [17, 19]. Este nematodo ocupa una posición similar en relación con los Hoplolaimidae en el árbol SSU-ITS1-5.8S-LSU, y consideramos que es poco probable que sea un artefacto LBA. De manera similar a [95], Carphodorus y Morulaimus que pertenecen al clásico Belonolaimidae comprenden la rama basal del Clado A sensu [19]. El clado correspondiente al Clado B en [19] contiene Meloidogynidae, Dolichodoridae, Pratylenchidae parafilético y una parte de Telotylenchidae.

El segundo gran clado de Tylenchida incluye representantes del infraorden clásico Anguinata, con un origen monofilético bien fundamentado, a excepción de unas pocas especies. Pertenecen fuera del segundo clado y es posible que inicialmente se hayan identificado erróneamente.

El tercer gran clado incluye representantes del suborden clásico Hexatylina y consta de dos grupos. El más pequeño une las tres especies de Esferularia, Helionema sp., cf. Hexatylus sp., Deladenus sp. PDL-2005 y Nothotylenchus acris (Anguinata: Nothotylenchidae). También se le conoce como Sphaerularioidea según el género tipo. El grupo más grande contiene el clado de parásitos de pulgas estudiados y miembros de las superfamilias Iotonchioidea (Skarbilovinema spp., Parasitylenchus spp., y Wachekitylenchus bovieni) y Sphaerularioidea (Allantonema mirable, Bradynema spp., Howardula spp., y Contortylenchus sp. (familia Allantonematidae) Deladenus durus, Deladenus proximus, Deladenus siricidicola, Fergusobia spp., y Gymnotylenchus sp. (fam. Neotylenchidae)). Una especie de Anguinata, Sychnotylenchus sp., también se une al grupo más grande. Nuestro estudio presenta los géneros Howardula y Deladenus parafilético, como se mostró anteriormente en [19, 39, 71, 119].

El genero Howardula es parafilético en las filogenias publicadas de ADNr y COI mitocondrial [71]. Tales personajes de Howardula ya que la degeneración del esófago, la forma de la cola y la ausencia de estilete en los machos parecen haber evolucionado de forma independiente por convergencia. El género parafilético Deladenus está más estrechamente relacionado con las formas ancestrales de la Hexatylina o con las formas típicas de la Anguinata. El infraorden Anguinata incluye nematodos que habitan en el suelo, en su mayoría micotófagos o que parasitan varias partes de las plantas. Sin embargo, un nematodo entomoparásito no identificado también se agrupó dentro de Anguinoidea [39]. El ciclo de vida de Deladenus spp. es una alternancia irregular de formas entomoparásitas y de vida libre. El nematodo D. siricidicola es capaz de producir un número ilimitado de generaciones de vida libre en ausencia de las larvas hospedadoras de avispas de la madera que matan el pino sirícido [132]. Como en Anguinata, las formas de vida libre de Deladenus spp. se alimentan de hongos. Tales personajes de Deladenus Como la micofagia, el agrandamiento de las glándulas subventrales en las hembras entomoparásitas versus su reducción en las formas de vida libre, la hipertrofia de las glándulas dorsales y la reducción del estilete en las formas de vida libre parecen ser simmplesiomórficas. La semejanza con la Anguinata también es típica de otras formas de vida libre micotófagas: Hexatylus (Neotylenchidae), Rubzovinema (Neotylenchidae), Prothallonema (Sphaerularioidae) Helionema (Hexatylina Dubia) y Paurodontidae. Para este último, se espera el estadio entomoparásito pero nunca se ha observado. La relación entre Hexatylina y Anguinata se planteó anteriormente como hipótesis basada en la morfología [7, 8, 130, 133, 134]. En las filogenias del ADNr de tylenchids, la monofilia de Hexatylina + Anguinata se apoya [19] o no se rechaza [20]. En el árbol SSU-ITS1-5.8S-LSUrDNA obtenido en este estudio, la monofilia de Hexatylina + Anguinata tiene la probabilidad posterior bayesiana de 0.91, pero el soporte de arranque de máxima verosimilitud es bajo, las pruebas de AU y Kishino y Hasegawa no discriminaron entre hipótesis alternativas.

De acuerdo con nuestra filogenia de ADNr SSU-ITS1-5.8S-LSU (Figura 5), ​​las principales ramas robustas de Tylenchida son incongruentes con las clasificaciones basadas en la morfología que sugieren tres en lugar de cuatro subórdenes (el rango se adopta de los sistemas morfológicos de los tylenchids). Entre ellos, Hexatylina y Anguinata (ambos son monofiléticos) probablemente sean grupos hermanos. El tercer suborden surgido incluye representantes de tres subórdenes clásicos: Tylenchina, Hoplolaimina y Criconematina, entre los cuales solo el último no contradice las clasificaciones basadas en la morfología.

Teniendo en cuenta los rasgos ecológicos codificados en la Figura 5, es probable que la micofagia y / o ectofitoparasitismo facultativo sean ancestrales en Tylenchida. Fitoparásitos sedentarios (especies de nudos de raíces de Meloidogyne, el género del nudo de raíz falso Nacobbusy formación de quistes Heterodera y Globodera) y otros endoparásitos obligados de plantas evolucionaron varias veces a partir de formas sedentarias facultativas o de vida libre, como se había hipotetizado previamente de acuerdo con el concepto de tendencia evolutiva al endoparasitismo en fitonematodos [135]. De manera similar, es probable que los endoparásitos obligados de insectos de la Hexatylina hayan evolucionado a partir de formas micotófagas, y algunas especies conservan la etapa micetófaga ancestral en el ciclo de vida (por ejemplo, especies del género parafilético Deladenus y nematodos pulgas del género Rubzovinema). Un caso específico interesante en la Hexatylina es el género Fergusobia que incluye los parásitos de las plantas asociados con los insectos [68, 70], que pueden haber pasado al parasitismo de las plantas a través del entomoparasitismo [39].

4.2. Filogenia del ADN ribosómico de los nematodos de las pulgas y su clasificación

Los nematodos de las pulgas no se agrupan con las familias conocidas como sus parientes en sistemas basados ​​en la morfología, ya que estas familias no forman grupos monofiléticos en el árbol. Sin embargo, sí se agrupan con ambos géneros tipo de las familias Parasitylenchidae y Allantonematidae (Parasitylenchus y Alantonema, resp.). Esta agrupación está precedida por una sucesiva divergencia de Deladenus durus y Deladenus siricidicola (Figura 5). Como se mencionó anteriormente, la forma de vida libre pronunciada en Deladenus parece ser ancestral de este grupo.

Hasta la fecha solo se han descrito 31 especies de tylenquidos que parasitan en pulgas. Se diferencian por la morfología, el ciclo de vida y la especificidad del hospedador, y pertenecen a los cinco géneros: Spilotylenchus (8 especies), Psyllotylenchus (20 especies), Incurvinema (1 especie) Kurochkinitylenchus (1 especie), y Rubzovinema (1 especie). Según la clasificación de Siddiqi [8], los géneros Spilotylenchus y Psyllotylenchus pertenecen a la familia Parasitylenchidae, mientras que el género Rubzovinema es miembro de Neotylenchidae. Las dos familias representan dos superfamilias, Iotonchioidea y Sphaerularioidea, respectivamente. Todas las filogenias de ADNr publicadas hasta la fecha sugieren que estas superfamilias son parafiléticas [19, 20, 39], lo que también se infiere en nuestro estudio con un amplio muestreo de genes y taxones.

Un alto grado de similitud de ADNr en las tres especies estudiadas sugiere una relación más cercana de estas especies que la asumida por el sistema de clasificación aceptado. Anteriormente, Slobodyanyuk propuso unir todos los parásitos de pulgas conocidos en una familia, los Spilotylenchidae. Sus cuatro subfamilias, Spilotylenchinae, Rubzovinematinae, Psyllotylenchinae y Kurochkinitylenchinae, se discriminan en función de las características del ciclo de vida [28]. En Spilotylenchinae y Rubzovinematinae, la etapa entomoparásita está representada por hembras parasitarias de una generación heterosexual. En Psyllotylenchinae, además de la generación heterosexual, se produce una generación partenogenética en la pulga hemocele. En Kurochkinitylenchinae, existen dos generaciones heterosexuales en el hemocele: la primera generación produce hembras parasitarias y la segunda generación produce tanto hembras como machos [28]. Siddiqi también consideró la unificación de todos los tylenchids pulgas en una familia, pero observó la necesidad de más pruebas de apoyo [8].

Nuestros resultados sugieren fuertemente la inclusión de los tres géneros, Rubzovinema, Psyllotylenchus, y Spilotylenchus, en una familia, los Spilotylenchidae [28]. La distancia genética del ADN ribosómico dentro de la familia Spilotylenchidae es mucho menor que la de ciertos géneros de tylenchid, por ejemplo, Meloidogyne (Figura 4) o Pratylenchus [19, 84].

4.3. Especificidad del hospedador de los nematodos de pulgas

La mayoría de los nematodos tylenchid son monóxicos u oligoxenosos, en particular, se pensaba que los parásitos de las pulgas eran estrictamente específicos del hospedador. Los trabajos anteriores sugirieron la falta de una estricta especificidad del hospedador en Psyllotylenchus pawlowskyi y Psyllotylenchus vivíparos [13, 25]. Sin embargo, más tarde se descubrió que estas especies eran heterogéneas y de revisión sostenida [9, 27-29]. Spilotylenchus pawlowskyi y Spilotylenchus caspius fueron referidos como parásitos de la pulga de un solo huésped Coptopsylla lamellifer [27, 136]. Kurochkinitylenchus laevicepsi y Spilotylenchus ivashkini también comparten el mismo anfitrión de pulgas, Nosopsyllus laeviceps [28, 29]. Antes de nuestro estudio, el género Rubzovinema era conocido por contener una sola especie, Rubzovinema ceratophylla, que parasita exclusivamente a la pulga Citellophilus tesquorum.

Descubrimos que al menos dos de las tres especies estudiadas no son parásitos de un solo huésped. Psyllotylenchus sp. se demostró que parasita dos especies de pulgas que se alimentan de sousliks, Frontopsylla semura y Neopsylla setosa. Rubzovinema sp. se encontró en cinco especies de pulgas que se alimentan de diferentes roedores hospedadores: C. tesquorum, F. semura, N. setosa (todos muestreados de sousliks), Ctenophtalamus secundus, y Amphipsylla rossica (todos muestreados de topillos). A. rossica, F. semura, y C. tesquorum pertenecen a diferentes familias de la superfamilia Ceratophylloidea (Leptopsyllidae y Ceratophyllidae), mientras que C. secundus y N. setosa pertenecen a la superfamilia Hystrichopsylloidea. A diferencia del host específico R. ceratophylla, el estudiado Rubzovinema sp. parasita pulgas taxonómicamente distantes que se alimentan de diferentes roedores. Por lo tanto, debe revisarse la opinión común de que los nematodos de las pulgas son estrictamente específicos del huésped.

Como las dos especies de Rubzovinema demostrar, incluso los parásitos estrechamente relacionados pueden exhibir diferentes tamaños de rango de hospedadores. Entre otros ejemplos conocidos se encuentran los nematodos entomoparásitos del género Howardula parasitando varios escarabajos y moscas [71, 137, 138], muchos fitonematodos [8], especies hermanas de moscas parasitoides [128] e insectos herbívoros [139]. El rango de hospedadores de parásitos es un indicador de su estrategia evolutiva en el ecosistema. Los parásitos de múltiples hospedadores pueden considerarse generalistas ecológicos, en contraste con los especialistas que coevolucionan con un hospedador en particular. Los generalistas y los especialistas juegan diferentes roles en el ecosistema [140], donde se mantienen en equilibrio, aprovechando las ventajas y desventajas de las dos estrategias. Las ventajas de la generalización aún no han sido explicadas por los biólogos evolutivos, mientras que las ventajas de la especialización son obvias y se acepta generalmente que la evolución favorece la especialización [141, 142]. En los parásitos de las pulgas, esta tendencia se demuestra por una mayor diversidad de especies de especialistas ecológicos, los géneros Spilotylenchus y Psyllotylenchus.

Sin embargo, el generalista Rubzovinema sp. fue más abundante en las muestras estudiadas, lo que indica que extender el rango de hospedadores puede ser evolutivamente exitoso. Además de la necesidad de combatir la respuesta inmunitaria de varios hospedadores, que es un requisito para ampliar el rango de hospedadores [143], la etapa de vida libre de Rubzovinema sp. es adaptarse a diversas condiciones microbioclimáticas de entornos complejos de hábitats de roedores. Los parásitos de múltiples hospedadores pagan un costo de adaptación a condiciones alternativas [141, 144] compensado por la supervivencia estable de la especie. Teniendo en cuenta la dinámica espacial y temporal de las poblaciones de pulgas que se alimentan de un hospedador de roedores en particular (una o dos especies de pulgas generalmente dominan durante una temporada de muestreo), los parásitos de nematodos de múltiples hospedadores obtienen una ventaja de su relativa independencia de las oleadas de poblaciones de pulgas hospedantes o roedores hospederos . Una tasa de infestación más alta observada para Rubzovinema sp., en comparación con las otras dos especies estudiadas, puede ser un indicador de una mayor plasticidad ecológica de este parásito multihospitalario.

4.4. Nematodos entomoparásitos en focos naturales de peste

En focos naturales de peste, la dinámica epizoótica está influenciada por numerosos factores climáticos y bióticos. La dinámica de población espacial y temporal del agente de la plaga, Y. pestis, afectan la dinámica de la población de los vectores pulgas y sus huéspedes mamíferos. Los miembros de la ruta de transmisión del agente de la plaga también interactúan estrechamente con otros organismos vivos. Por ejemplo, los parásitos de las pulgas que a su vez se alimentan de roedores son hiperparásitos que desempeñan el papel de agentes de control de alto nivel a nivel del ecosistema, el papel que los nematodos entomoparásitos comparten con el agente bacteriano de la plaga. Los agentes de control de alto nivel hacen que el estado epidemiológico de un foco natural de enfermedad sea menos predecible. Por un lado, una densidad más baja de la población de vectores de pulgas reduce la tasa de transmisión de la placa, por otro, su crecimiento provoca una desintegración exponencial de la población de roedores hospedadores [145] por debajo de su umbral epidemiológico, por encima del cual existe una amenaza de desbordamiento de infección de la peste en la población humana [145]. Hipotéticamente, la disminución de la población de pulgas inducida por nematodos puede aumentar el número de roedores por encima del umbral y, por lo tanto, desencadenar una epidemia. El efecto dual de los agentes de control de alto nivel está bien ejemplificado por casos en los que durante los episodios de peste el exterminio de roedores por parte de los humanos provoca el retorno de la infección al estimular la migración de pulgas, los vectores de la placa [5].

Los nematodos entomoparásitos estudiados poseen un alto potencial como agentes de control de las pulgas vectores de la peste debido a su alta tasa de propagación dentro del hospedador pulga (Figura 2) y alto nivel de infestación (hasta el 21% observado en este estudio y del 50 al 60%, según lo estimado por otros autores [10, 11]). Una de las especies de nematodos estudiadas, Rubzovinema sp., es un parásito de múltiples hospedadores. Los parásitos específicos del hospedador alcanzan el nivel óptimo de patogenicidad manteniendo el equilibrio entre patogenicidad y transmisibilidad. La adición de un nuevo host a un sistema de múltiples hosts hace que el modelo sea más complicado [141]. El parásito multihost Rubzovinema sp. Se espera que exhiba diferentes niveles de patogenicidad con respecto a diferentes hospedadores de pulgas que, a su vez, desempeñan diferentes roles en la transmisión de la peste. Las epizootias causan mortalidad esporádica en las poblaciones locales de todos los miembros involucrados en la interacción con el agente de la plaga, y su supervivencia depende de las migraciones dentro de una metapoblación. Es el caso cuando la ley de Cope [139, 146] gobierna la extinción de especialistas en una escala de tiempo más corta en lugar de un período geológico, y la evolución puede favorecer a los generalistas ecológicos, como Rubzovinema sp.

Algunos autores conjeturaron la participación de los nematodos entomoparásitos en la transmisión del agente de la plaga [4], ya que se observó que las biopelículas de Yersinia pestis adherirse a los receptores de cutícula de Caenorhabditis elegans [147-149]. En esta perspectiva, los nematodos que parasitan pulgas en focos naturales de peste adquieren mayor importancia, ya que pueden proporcionar una ruta de transmisión que no incluye a un mamífero [4]. Otros estudios aclararán el papel de los nematodos de las pulgas en la transmisión de la peste.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no existe ningún conflicto de intereses con respecto a la publicación de este artículo.

Expresiones de gratitud

Los autores agradecen a GS Mirzaeva por su ayuda con la amplificación por PCR y el análisis de fragmentos de ADNr, a NV Popov y al personal del Laboratorio de Monitoreo de Epizootias por su asesoramiento y asistencia en la recolección y procesamiento de muestras de roedores y, en particular, a AN Porshakov por su ayuda en la identificación de muestras de pulgas. . También agradecen a O. V. Slobodyanyuk por sus útiles discusiones sobre los resultados, a S. E. Spiridonov por sus consejos sobre el cultivo de nematodos entomoparásitos, a S. A. Subbotin por sus valiosos comentarios sobre la versión anterior del documento, ya E. Yu. Talanova y L. Yu. Rusin por las discusiones sobre su versión final y E. A. Musatkina por su ayuda con la preparación del manuscrito.Agradecen al Centro de Supercomputación de la Universidad Estatal de Moscú (http://parallel.ru/cluster) y al Bioportal de la Universidad de Oslo (http://www.bioportal.uio.no) por proporcionar recursos informáticos.

Referencias

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